INTRODUCCIÓN

Los isópodos de la familia Cymothoidae son ectoparásitos de varias especies de peces marinas, estuarinas y dulceacuícolas (Smit et al. 2014). El género Nerocila Leach, 1818 cuenta con al menos 65 especies válidas (Trilles et al. 2013). En el Atlántico occidental, cuatro de ellas tienen distribución alopátrica. Nerocila lanceolata se extiende de nueva Inglaterra a Panamá, incluye a Cuba y las Bermudas; Nerocila fluviatilis de Brasil a Trinidad y Tobago; Nerocila benrosei del norte de las Bahamas y posiblemente Bermuda (Bunkley-Williams & Williams, 1999); y Nerocila acuminata con distribución más amplia y que en fase adulta se considera ectoparásito de peces marinos, incluye tiburones y rayas (Elasmobranchii), tanto pelágicos como demersales, los cuales se adhieren a la piel en la base de las aletas dorsal, pélvica y caudal, además de introducirse a los arcos branquiales y boca (Brusca, 1981; Segal, 1987).

Se han reportado 42 especies de elasmobranquios que son parasitadas por isópodos (Moreira & Sadowsky, 1978; Benz & Bullard, 2004; Caira et al. 2012). Estos pertenecen a las familias Aegidae, Cirolanidae, Corallanidae, Gnathiidae y Cymothoidae (Caira & Healy, 2004). Algunos de estos pueden parasitar a más de una especie de tiburón o raya. Así, en el Atlántico occidental Natatolana borealis se ha encontrado adherida a la piel, cavidad pericárdica y ventrículo o cono arterioso de al menos ocho especies de tiburones (Bird, 1978). Mientras que tres especies de isópodos (Aega sp., Aegaphales sp. y Cirolana sp.) se han reportado que infestan a dos especies de tiburones de aguas profundas (Shipley et al. 2017).

Los registros preexistentes de N. acuminata y N. californica que parasitan a peces son poco documentados, además, se han mezclado los registros que las consideran una sola especie (Brusca, 1981; Kensley & Shotte, 1989; Carrillo-Colín et al. 2016). Sin embargo, no existen trabajos que reporten al isópodo N. acuminata que parasita las cápsulas ovígeras de Rostroraja texana (Chandler, 1921), por lo que el objetivo del presente estudio es informar por primera vez esta asociación, encontrada indirectamente en el estómago de un tiburón martillo común capturado en la región costera de Los Tuxtlas, Veracruz, golfo de México, así como presentar una lista actualizada de los peces hospederos de N. acuminata y N. californica.

MATERIALES Y MÉTODOS

El material analizado proviene de un tiburón martillo Sphyrna lewini capturado con un palangre (línea madre de 1 500 m, orinques de 2 m, canastas de 100 m de profundidad, reinales de 60-200 m y anzuelos del número 9/0; (Fig. 1) el 17 de febrero de 2019 frente a la planicie costera en el municipio San Andrés Tuxtla, al sur de Veracruz, 18° 42ʼ 18.3ʼʼ N - 95° 14ʼ 38.8ʼʼ W, golfo de México, por pescadores ribereños de la comunidad de Salinas Roca Partida (Fig. 2).

El hospedero fue hallado como parte del espectro trófico del tiburón martillo. Se encontraron dos cápsulas ovígeras de R. texana las cuales tenían fuertemente adheridas cuatro especímenes hembras de N. acuminata. Dichos isópodos junto con las capsulas ovígeras se fijaron con formol al 10% y preservaron en alcohol al 70%. Se trasladaron al Laboratorio de Zoología en la Facultad de Estudios Superiores Iztacala para identificarlos taxonómicamente por medio de claves especializadas (Brusca, 1981; Kensley & Schotte, 1989; Trilles, 1991; McEachran & Fechhelm, 1998). La validación del estatus taxonómico actual de los isópodos sigue a la propuesta de Boyko et al. (2020).

Finalmente, se elaboró una lista de hospederos conocidos para N. acuminata y N. californica, con los registros previos (Brusca, 1978, 1981; Brusca & Iverson, 1985; Álvarez-León, 1981; Williams & Bunkley-Williams, 2003; Carrillo-Colín et al. 2016). Se actualizó el estado taxonómico de las especies de ícticas con ayuda de Fricke et al. (2020) y se ordenaron a partir de la clasificación de van der Laan et al. (2019).

RESULTADOS

Los cuatro isópodos colectados pertenecen a la especie N. acuminata, que presenta la siguiente posición taxonómica.

TAXONOMÍA

Filo Arthropoda von Siebold, 1848

Subfilo Crustacea Brünnich, 1772

Clase Malacostraca Latreille, 1802

Subclase Eumalacostraca Grobben, 1892

Superorden Peracarida Calman, 1904

Orden Isopoda Latreille, 1817

Suborden Flabellifera Sars, 1882

Familia Cymothoidae Leach, 1814

Género Nerocila Leach, 1818

Nerocila acuminata Schioedte & Meinert, 1881

(Fig. 3)

Características del hospedero: Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834), macho maduro de 2.9 m de LT, capturado a una profundidad cercana a los 60 m, fecha de captura 17 febrero 2019; dos capsulas ovígeras de R. texana (Chandler, 1921), 10.5 cm de altura, 6 cm de ancho.

Material examinado: cuatro hembras adultas, longitud total 20-28 mm, ancho 15-18 mm, localidad: Salinas Punta Roca Partida, San Andrés Tuxtla, México; colectado externamente de las cápsulas ovígeras de R. texana.

La compilación bibliográfica antes consultada, así como la actualización y validación de los registros se realizó por medio del proyecto de Fricke et al. (2020) permitió referir 67 especies válidas de peces hospederos, que incluye algunas no identificadas, pertenecientes a 32 familias, 18 órdenes y dos clases (Cuadro 1), tanto para N. acuminata y N. californica. Esta última especie de isópodo presentó 46 especies de hospederos, se destacan los asociados con la familia Sciaenidae (9 especies) y Serranidae (7).

DISCUSIÓN

En el Atlántico occidental existen reportes de isópodos que parasitan a elasmobranquios (Bird, 1978; Shipley et al. 2017). Aunque la mayoría son ectoparásitos, se ha reportado al isópodo carroñero Cirolana sp., en la cavidad corporal del tiburón cabeza de pala Sphyrna tiburo, en la costa de Miramar, La Habana, Cuba (Ortiz et al. 2018). También, se han detectado cimotoideos que parasitan elasmobranquios en aguas continentales; en la cuenca del Orinoco venezolano se registró a Braga cigarra y Exocorallana delaneyi en rayas del género Potamotrygon (Lasso et al. 2018). Mientras, en la región suroeste del golfo de México, cercana al área del presente registro, se describió Anilocra elviae, un ectoparásito del tiburón Isurus oxyrinchus (Winfield et al. 2002).

A pesar de los registros señalados anteriormente, estos suelen ser aislados, por lo que resulta raro el parasitismo de cimotoideos con los elasmobranquios. Es posible que dicha asociación se deba a la unión temporal de crías o de ejemplares que han escapado de su hospedero cuando son apresados dentro de las capturas comerciales (Brusca, 1981), como pudo suceder con el registro de N. californica en ejemplares de Pseudobatos glaucostigma, obtenidos de la pesca de arrastre de camarón en el sureste del golfo de California (Carrillo-Colín et al. 2016). Además, algunas especies como N. acuminata tienen la capacidad de cambiar de hospedero (Williams et al. 1982).

Las escamas placoideas presentes en la mayoría de los elasmobranquios les brindan protección en contra de agentes externos, mediante un endurecimiento de la pared corporal, lo que impide la penetración de las piezas bucales de algunas especies de Cymthoidae (Brusca, 1981). En cambio, son más susceptibles al parasitismo por parte de copépodos y monogéneos, los cuales se adhieren en una región corporal determinada (Caira et al. 2012), lo que ocasiona incluso lesiones cutáneas crónicas que afectan la salud de los tiburones (Bullard et al. 2000).

Por otro lado, en las etapas juveniles de elasmobranquios, inclusive las cápsulas ovígeras y aquellas especies que carecen de dentículos, son susceptibles a ser parasitados por isópodos cimotoideos, los cuales suelen alimentarse de sangre y fluidos internos. En el caso de N. acuminata, se ha comprobado de manera experimental que no muestra especificidad con un hospedero y que suele atacarlos desde el fondo o a media agua (Segal, 1987). Al contrastar la diversidad de hospederos, existe un predominio de peces Actinopterigios, 26 especies asociadas con N. acuminata y 41 para N. californica. La mayoría de este grupo de peces pertenecen a familias de hábitos demersales, como Sciaenidae y Serranidae. De manera general, estos isópodos aparentan tener preferencia por los peces óseos (Trilles & Öktener, 2004; Williams et al. 2010).

AGRADECIMIENTOS

Al proyecto PAPIIT-UNAM IA207820 por el financiamiento proporcionado, así como al SIN-CONACYT. Extendemos nuestro agradecimiento a la corporativa pesquera “Roca” y a todo su personal, en especial a Constantino Pio Campos “Titán” quienes facilitaron el soporte técnico durante el trabajo de campo, así como las fotografías del arte de pesca. A los revisores anónimos que ayudaron a mejorar la presente contribución.

REFERENCIAS

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