Introducción

Los moluscos poliplacóforos o quitones son animales exclusivamente marinos que se distribuyen en todos los océanos del mundo, desde el ecuador a los polos (^{Kaas & Van Belle 1985}a, ^{García-Ríos 2003}), desde la zona intermareal hasta la hadal (^{Schwabe 2008}) y en sitios con fuerte energía de oleaje o zonas muy protegidas (^{Sigwart et al. 2015}). Estos organismos generalmente habitan sustratos duros y pueden encontrarse en costas rocosas y zonas coralinas, o bien, asociados a conchas de otros moluscos o entre la vegetación (^{Lyons & Moretzsohn 2009}).

En la zona intermareal rocosa, los quitones y el resto de la fauna han sobrevivido al constante embate de las olas y a la desecación, los factores físicos más estresantes en ese tipo de ambientes (^{Bustamante et al. 1997}). En esta zona, la estabilidad del sustrato contrasta con la de las comunidades que lo habitan. ^{Little & Kitching (1996}) mencionan que los cambios intra‒ o interanuales en la fauna dependen en gran medida del grado de protección de la zona, la proporción de cobertura vegetal, las fuertes tormentas y oleaje asociado, así como la depredación, factores todos cuya interacción induce a cambios en la dominancia de las especies.

Dentro de la trama trófica de las costas rocosas, los quitones desempeñan un papel muy importante en la transferencia de energía desde los productores primarios a los consumidores. Estos animales se alimentan principalmente de algas adheridas al sustrato (^{Kaas & Van Belle 1985}a) y, para evitar la depredación, son capaces de adquirir la coloración de su hábitat o refugiarse en las oquedades. No obstante, las aves marinas, peces, crustáceos u otros moluscos pueden acceder a ellos para alimentarse. Otros factores de mortalidad natural son períodos largos de lluvias o de marea excepcionalmente baja (^{García-Ríos 2003}).

En comparación con otros invertebrados marinos, los quitones exhiben poca variabilidad morfológica (^{Sigwart et al. 2015}). Su estructura general, consistente de cuerpo oval aplanado con 8 valvas articuladas y un gran pie muscular adherido al sustrato, ha tenido un gran valor adaptativo en los diferentes ambientes y se ha mantenido por más de 500 millones de años (^{Eernisse 2007}). La proporción entre el largo y el ancho del cuerpo de un quitón define diferentes formas: oval, oval-amplia, oval-elongada o vermiforme, según las diferentes especies (^{Schwabe 2010}). La forma y relación área-volumen de un organismo son fundamentales para el intercambio de fluidos y contrarrestar problemas de desecación (^{Lowell 1984}). A pesar del valor adaptativo de su forma, las relaciones biométricas y crecimiento relativo de los quitones han sido poco estudiados (^{Baxter 1982}, ^{Baxter & Jones 1986}, ^{Watters 1991}).

La costa sur del Golfo de México es típicamente una llanura costera de amplitud variable que alterna con salientes rocosas de origen volcánico e importantes cuerpos de agua de origen continental (^{Moreno-Casasola 2004}). Un importante fenómeno meteorológico afecta esta región: los nortes. Éstos son masas de aire frío provenientes del norte que irrumpen en el sur del golfo con velocidades de hasta 110 km h^-1, producen descensos de temperatura de hasta 15°C en un día e inducen una alta precipitación (^{Acevedo-Rosas & Díaz-Peón 2006}); no obstante, existen también períodos de seca o baja precipitación pluvial. En el Golfo de México, las investigaciones dirigidas a los poliplacóforos son escasas. ^{Lyons & Moretzsohn (2009}) proporcionaron una lista actualizada de las especies, ^{Reyes-Gómez et al. (2017}) refirieron la fauna de quitones del Arrecife Alacranes, en tanto que ^{Kaas (1993}) y ^{García-Ríos (2015}) describieron sendas nuevas especies. El objetivo de este estudio fue analizar la estructura comunitaria de los quitones en una zona intermareal rocosa del sur del Golfo de México en 2 épocas contrastantes del año: secas (abril) y nortes (octubre) y proporcionar información sobre el crecimiento relativo de las especies dominantes en la comunidad. Se hipotetiza un cambio importante en el microhábitat y/o composición de las especies en respuesta a diferencias ambientales.

Materiales y métodos

El sitio de recolección se ubica en las coordenadas geográficas 18°38,75'N y 95°5,66'W, en la localidad de Montepío, Veracruz (sur del Golfo de México), localizada aproximadamente a 500 m al noreste de la desembocadura de los ríos Col y Máquinas (Fig. 1). Situada en una zona volcánica, la morfología costera de Montepío está influida por la acción del oleaje sobre la roca basáltica que produce acantilados verticales y abruptas entrantes, así como por el depósito de sedimentos en las desembocaduras de ríos que forman barras y playas (^{Martín-del Pozzo 1997}). En relación al régimen de vientos y lluvias, la región se caracteriza por 3 períodos meteorológicos: ‘nortes’ de octubre a febrero, caracterizado por fríos vientos del norte y fuertes tormentas ocasionales, ‘secas’ de febrero a mayo, tipificado por vientos del este y del sureste y baja precipitación, y ‘lluvias’ de junio a septiembre, con el mismo patrón de vientos pero alta precipitación (^{Yáñez-Arancibia & Day 1982}). Las mareas son de tipo diurno con una amplitud media de 0,26 m (SMN 2009)¹.

Figura 1 Localización geográfica del sitio de estudio: Montepío, Veracruz, sur del Golfo de México / Geographical location of the study area: Montepío, Veracruz, southern Gulf of Mexico 

El estudio se llevó a cabo en abril (época de secas) y octubre (época de nortes) de 2014. El muestreo se efectuó en la zona intermareal sobre un transecto de 100 m de longitud y 2 m de ancho, durante la marea baja y utilizando técnicas de buceo libre y extracción manual con una espátula. Para evitar la contracción de los organismos recolectados, éstos se sumergieron en una solución de aceite de clavo diluida con agua de mar durante 24 h. Al término de este proceso, los ejemplares se fijaron con etanol al 70%. Adicionalmente, se midieron la temperatura y la salinidad del agua con ayuda de un termosalinómetro YSI, con precisiones de ± 0,01°C en temperatura y ± 0,01 en salinidad.

En el laboratorio, los quitones se identificaron al nivel taxonómico de especie siguiendo los criterios de literatura especializada (^{Kaas & Van Belle 1985}b, ¹⁹⁸⁷, ¹⁹⁹⁰; ^{Ferreira 1987}, ^{Lyons 1988}, ^{García-Ríos 2003}, ²⁰¹⁵; ^{García-Ríos & Álvarez-Ruiz 2011}). La densidad de las especies se estandarizó a 10 m² de área (ind. 10 m^-2). Para conocer y comparar la diversidad entre épocas (secas y nortes), se estimó la riqueza de especies (S) y la diversidad de Shannon (H’). Además, se examinó el crecimiento relativo de las especies dominantes (n ≥ 23). Para ello, de cada espécimen se midió el largo (L), el ancho (A) y la altura (H), con ayuda de un micrómetro incorporado a un microscopio estereoscópico Zeiss® modelo Stemi. Para analizar el grado de alometría en el crecimiento del organismo, cada par de variables se ajustó a una ecuación de tipo potencial ( ^_Y=bXk) , en donde X representa la variable independiente (L), Y es la variable dependiente (A o H) y k es el parámetro de crecimiento o pendiente en la regresión lineal de la ecuación potencial linealizada (transformada a logaritmos). El valor de k indica si el crecimiento en los organismos es de tipo isométrico (k= 1), alométrico positivo (k > 1) o alométrico negativo (k < 1). Un crecimiento isométrico indica que ambas variables crecen en la misma proporción, en tanto que un crecimiento de tipo alométrico indica que una de ellas crece más rápidamente. Para detectar si el valor de k difiere o no significativamente de 1, se usó la prueba:

en donde,

con ^_S* igual a la desviación estándar de X o Y, ^_r2 el coeficiente de determinación y n el número de datos (^{Zar 1999}). Estas pruebas se efectuaron con un nivel de significancia de α=0,05.

Resultados

Ambientalmente, la zona de estudio estuvo caracterizada por temperaturas altas (29,45 a 29,9°C) y salinidades bajas (25,25 a 27), sin diferencias contrastantes entre los meses de exploración. La influencia de los ríos Col y Máquinas se evidenció en los valores bajos de salinidad. En términos relativos, la energía del oleaje fue mayor en octubre que en abril.

Considerando ambas épocas de muestreo, se recolectó un total de 83 individuos y se identificaron 6 especies (Fig. 2): Lepidochitona rosea Kaas, 1972, Chaetopleura apiculata (Say, 1834), Ischnochiton kaasi^{Ferreira, 1987}, Lepidochitona liozonis (Dall & Simpson, 1901), Lepidochitona pseudoliozonis García-Ríos, 2015 y Acanthochitona andersoni Watters, 1981, entre las que destacó la alta abundancia de las 2 primeras (Tabla 1). Las primeras 5 especies pertenecen a la familia Ischnochitonidae, en tanto que A. andersoni es miembro de la familia Acanthochitonidae. Todos los especímenes recolectados fueron de talla pequeña (< 1,4 cm).

Figura 2 Especies de poliplacóforos recolectadas en Montepío, Veracruz, sur del Golfo de México. A. Lepidochitona rosea, B. Chaetopleura apiculata, C. Ischnochiton kaasi, D. Lepidochitona liozonis, E. Lepidochitona pseudoliozonis, F. Acanthochitona andersoni / Polyplacophoran species collected in Montepío, Veracruz, southern Gulf of Mexico 

Tabla 1 Número de individuos por especie (n) y densidad (ind. 10 m^-2) de los quitones recolectados en 2 épocas del año en la zona intermareal rocosa de Montepío, Veracruz, sur del Golfo de México / Number of individuals per species (n) and density (ind. 10 m^-2) of chitons collected during 2 seasons in the intertidal rocky shore of Montepío, Veracruz, southern Gulf of Mexico 

La densidad de quitones fue baja en general: 1,65 ind. 10 m^-2 en nortes y 2,50 ind. 10 m^-2 en secas. La riqueza de especies (S) en ambas épocas fue la misma (S= 4) y la diversidad de Shannon (H’) mostró valores semejantes, secas con 1,36 bits ind^-1 y nortes con 1,29 bits ind^-1. Si bien los valores de diversidad y riqueza de especies fueron similares, hubo diferencias notables en la composición de especies entre las 2 épocas (Tabla 1). De hecho, solo C. apiculata y L. pseudoliozonis se encontraron en ambas épocas, lo que significó un recambio de 50% de las especies. La especie dominante en abril fue L. rosea, mientras que en octubre fue C. apiculata.

Durante la época de secas, los individuos se encontraron generalmente sobre el sustrato, en tanto que durante la época de nortes, los quitones estaban más al abrigo de las inclemencias ambientales. Lepidochitona pseudoliozonis y L. liozonis se encontraron sobre tapetes algales; esta última especie, sobre colonias de algas incrustantes de tonos marrón-rojizas. Lepidochitona rosea se encontró sobre las rocas, en ocasiones formando conglomerados de hasta 7 individuos. Ischnochiton kaasi y A. andersoni, presentes solo durante nortes, fueron encontradas debajo de rocas sueltas.

Se examinó el crecimiento relativo de los individuos de las 2 especies dominantes: L. rosea (n= 34) y C. apiculata (n= 23). El intervalo de tallas para L. rosea fue de 3,8 a 7,1 mm de largo, y para C. apiculata, de 3,2 a 13,1 mm. El parámetro k de la relación largo vs. ancho en ambas especies no mostró ser significativamente diferente del valor de 1 (L. rosea: t= 1,28, g.l.= 32, P > 0,05; C. apiculata: t= 0,37, g.l.= 21, P > 0,05), por lo que el crecimiento en ese par de variables es isométrico. Sin embargo, el parámetro de crecimiento k de la relación largo vs. altura, fue significativamente menor a 1 (L. rosea: t= 5,98, g.l.= 32, P < 0,05; C. apiculata: t= 4,30, g.l.= 21, P < 0,05), lo que indica un crecimiento de tipo alométrico negativo en ambas especies (Tabla 2), es decir, la altura disminuye en proporción al largo conforme el animal crece.

Tabla 2 Ajuste a una ecuación de tipo potencial y tipo de crecimiento de las especies dominantes de quitones recolectados en la zona intermareal rocosa de Montepío, Veracruz, sur del Golfo de México / Fit to a power equation and type of growth of the dominant chiton species collected in the intertidal rocky shore of Montepío, Veracruz, southern Gulf of Mexico 

Discusión

La composición tuvo un recambio de 50% de una época a otra: L. liozonis y L. rosea solo se encontraron en secas, I. kaasi y A. andersoni solo en nortes, en tanto que L. pseudoliozonis y C. apiculata en ambas épocas. Refiriendo a los crustáceos de la zona intermareal de Montepío, ^{Hernández-Álvarez & Álvarez (2007}) ‒quienes muestrearon mensualmente‒ observaron el mayor recambio de especies (73%) de febrero a marzo, y también, una alta ocurrencia de especies raras (47%) durante el ciclo anual. Los autores arguyen que la incidencia de los nortes o fuertes tormentas tropicales impide el establecimiento de especies por lapsos largos. Además, la discontinuidad del hábitat rocoso en el litoral del sur del golfo podría ser otra causa del alto recambio de especies: la ausencia de un gran stock poblacional debido a la discontinuidad del hábitat dificulta el restablecimiento de las poblaciones después de un disturbio natural (^{Hernández-Álvarez & Álvarez 2007}). Para el Golfo de México, los modelos de cambio climático predicen un aumento del nivel del mar entre 8 y 50 cm en los próximos 100 años, dependiendo de la topografía costera y su vulnerabilidad a las fuertes tormentas (^{Twilley et al. 2001}). Un aumento en el nivel del mar, como apuntan las predicciones, cubriría algunas puntas rocosas o desplazaría verticalmente el hábitat de las especies que ocupan los sustratos duros.

Durante nortes la energía del oleaje fue mayor que durante secas, como resultado de diferencias en la velocidad del viento: 5,9 m s^-1 en octubre y 4,4 m s^-1 en abril (^{CNA 1999}). En consecuencia, los individuos se encontraron en sitios más protegidos durante nortes y en zonas más expuestas durante la época de secas. De acuerdo con ^{Smith (2013}), las oquedades y espacios bajo las rocas generan microhábitats de protección contra la energía del oleaje, desecación y ataques de depredadores. Tal podría ser el caso de las 4 especies registradas en nortes, encontradas debajo de rocas sueltas. En secas, las algas tuvieron un papel preponderante como microhábitat de los quitones, particularmente para L. pseudoliozonis y L. liozonis. Esta última especie se encontró sobre colonias de algas incrustantes color marrón-rojizo, microhábitat donde puede mimetizarse con su entorno (^{García-Ríos 2015}) y pasar inadvertida a sus depredadores. Lepidochitona rosea se encontró sobre las rocas, en grupos de hasta 7 individuos. Además de las ventajas que ofrece la agregación para evitar la desecación (^{Smith 2013}), la conducta gregaria de los individuos es una táctica para mermar la depredación (^{Coleman et al. 1999}).

La dominancia en la comunidad cambió estacionalmente: L. rosea fue la especie dominante en secas (abril) y C. apiculata en nortes (octubre). Lepidochitona rosea se distribuye desde el sur del Golfo de México y Mar Caribe hasta Brasil (^{García-Ríos 2003}, ^{Hernández-Pérez 2015}) y se encuentra preferentemente sobre algas, hasta 2 m de profundidad (^{García-Ríos 2003}). Chaetopleura apiculata se distribuye desde Massachusetts hasta el Caribe, incluyendo el Golfo de México (^{Kaas & Van Belle 1987}, ^{Reyes-Gómez & Salcedo-Vargas 2002}, ^{Lyons & Moretzsohn 2009}), sobre las rocas o conchas de otros moluscos (^{Lyons & Moretzsohn 2009}). A 32 km al sureste de Montepío, en el arrecife coralino La Perla del Golfo, estas 2 especies fueron designadas como ‘común’ la primera y ‘dominante’ la segunda (^{Hernández-Pérez 2015}), pero están ausentes del Arrecife Alacranes (^{Reyes-Gómez et al. 2017}), situado a 695 km al noreste de Montepío, en el Banco de Campeche. Es probable que el corto periodo larvario (menor a una semana) de los quitones sea la causa principal de su baja dispersión (^{García-Ríos 2003}).

La densidad de quitones registrada en Montepío fue baja: 1,65 ind. 10 m^-2 en nortes y 2,50 ind. 10 m^-2 en secas. Estos valores son al menos un orden de magnitud menor a los observados para la costa de California (^{Connor 1975}), el litoral del Pacífico mexicano (^{Galeana-Rebolledo et al. 2014}) y la región central de Chile (^{Otaíza & Santelices 1985}). Dos causas principales pueden influir en la baja densidad de quitones en Montepío: la cercanía a la desembocadura de 2 sistemas fluviales y el tipo de marea. La proximidad de los ríos Col y Máquinas induce a un descenso en la salinidad de la zona costera. Al ser el hábitat de los quitones esencialmente marino, es probable que un descenso en la salinidad aminore las poblaciones y solo algunas especies sean capaces de tolerar tales condiciones. Por ejemplo, en varios sitios de la costa de Nueva Zelanda, ^{Boyle (1970}) registró 10 especies, de las cuales solo Sypharochiton pellisekpentis (Quoy & Gaimard, 1835) fue capaz de tolerar un amplio intervalo de salinidad (13 a 45). Por otro lado, se ha documentado que el sitio de estudio es una de las pocas localidades en el mundo cuya marea es de tipo diurno (^{USNOO 1965}), es decir, con un solo período de marea baja durante el día. En términos ecológicos, esto significa que los organismos de la zona intermareal están 12 horas expuestos al aire, sujetos a la desecación y cambios drásticos de temperatura. Algunos mecanismos para contrarrestar el estrés provocado por estos factores son: el uso de microhábitats sombreados con una humedad mayor que el resto de la roca circundante y el comportamiento gregario de los individuos (^{Smith 2013}). Por ejemplo, la especie dominante durante la época de secas, L. rosea, se encontró en pequeños grupos, táctica que evita la desecación y depredación (^{Coleman et al. 1999}, ^{Smith 2013}).

El crecimiento relativo de los individuos de las especies dominantes, L. rosea y C. apiculata, fue similar: isométrico para la relación largo vs. ancho y alométrico negativo para la relación largo vs. altura (Tabla 2). ^{Watters (1991}) analizó el crecimiento relativo de varias especies de quitones y mencionó que generalmente los miembros de la familia Ischnochitonidae presentan un crecimiento isométrico en la relación largo vs. ancho. No existen antecedentes sobre el crecimiento relativo de estas especies, pero para la población de Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1767) de las islas Orcadas (Escocia), ^{Baxter (1982}) encontró un crecimiento de tipo isométrico para ambas relaciones. Para la población de Tonicella marmorea (Fabricius, 1780) de la costa oeste de Escocia, ^{Baxter & Jones (1986)} notaron -en la relación largo vs. ancho- un crecimiento de tipo isométrico para los individuos de algunos sitios de muestreo y alométrico negativo para otros. Estos resultados enaltecen la importancia del estudio de las relaciones biométricas en el enriquecimiento de los criterios taxonómicos que definen a las especies, así como en la identificación de variaciones morfológicas intraespecíficas.

De este estudio, se concluye que los cambios meteorológicos sobre el litoral rocoso del sur del Golfo de México tienen una gran influencia sobre la estructura de la comunidad de quitones. La alta tasa de recambio de las especies entre secas y nortes confirma el carácter dinámico de la comunidad de invertebrados, debido principalmente al impacto de los nortes y a la discontinuidad del hábitat rocoso. La baja densidad poblacional obedece a 2 factores principales: la baja salinidad derivada de la influencia de los ríos cercanos y la marea de tipo diurno, que implica que los organismos estén expuestos al aire por 12 h. Los datos proporcionados sobre el crecimiento relativo de los individuos de las 2 especies dominantes amplían el conocimiento sobre las relaciones biométricas de este interesante grupo. A pesar del fuerte estrés físico al que está sujeto Montepío (la marea diurna, la baja salinidad y el impacto de los nortes), este sitio podría funcionar como un oasis marino para especies que necesitan de un sustrato duro para establecerse.